Ferapontin luostari perustettiin vuonna 1398 kun Munkki Ferapont lähti Kirillo-Belozerski Luostarista ja pesiytyi Paskoye-järven rannalle. Tämän paikan lähellä oli pljon kyliä ja pian monet ihmiset alkoivat tulle hänelle neuvottelemaan. Ja muutam ihminen jäivät asumaan hänen kanssa. Siten luostari ilmestyi.
Myöhemmin Ferapont rakensi Jumalanäidin Juhlatapahtumien Kirkko, ensimmäinen kirkko oli rakenettu puusta. Vuonna 1408 Ferapont lähti Mozhaisk-kaupunkiin perustamaan uuden luostarin. Koko ajan hän halusi palata luostariin, mutta ei hän koskaan tuulut takaisin. Hän kuoli vuonna 1426.
Vuonna 1427 munkki Matinian vieraili Luostarissa ja päätti jäämään Luostariin. Myöhemmin hänestä tuli Luostarin igumeeni. Tuota aikaa pidetään Luostarin kultaisena kautena. Luosatrissa oli aina suuri kirjasto.
Luostarin pääkatedraalissa voidaan nähdä kuuluisat Dionisin maalamat freskot, hän maalaasi niitä vuonna 1502. Näitä freskoja ei koskaan ole entisöity, ne säilyvät meidän päiväämme saakka.
Vallankumouksen jälkeen vuonna 1924 Luostari suljettiin. Ja vain vuonna 1975 Luostarissa järjestettiin Dionisin maalaamien freskojen museo.
Vuonna 2000 Ferapontin Luostari lisättiin UNESCO:n maailman perinnön listaan.
